Введение

Чем отличаются растения от животных? На этот вопрос биолог даст развернутый ответ, приведя ряд особенностей, свойственных только растениям.
Это фотосинтез, кутикулярная и устьичная транспирация (испарение воды), передвижение веществ на далекие расстояния по специализированным проводящим тканям и т.д. Неискущенный наблюдатель отметит, пожалуй, лишь одну наиболее яpкую особенность- животные обладают чувствительностью и активно pеагиpуют на внешние воздействия. Растения, как правило, ведут неподвижный или малоподвижный образ жизни и внешне не проявляют быстрых реакций на действие раздражителей. В настоящей статье мы хотим показать, что это не так. Растениям, по видимому, свойственна элементарная чувствительность, в осуществлении которой важную роль играет электрический тип сигнализации. По общим признакам он очень напоминает электрические процессы в нерве во время распространения нервного импульса.

КОГДА ВОЗНИКАЮТ ЭЛЕКТРИЧЕСКИЕ СИГНАЛЫ У РАСТЕНИЙ?

Возьмём какое-либо высшее pастение (напpимеp, тыкву), поднесём к кончику листа зажжённую спичку и слегка подпалим его. Мыуже заранее можем сказать, что растение внешне никак не прореагирует на такое воздействие.
Однако если предварительно мы подведём к стеблю растения два электрода и соединим их с усилителем и самописцем, то, к своему удивлению, увидим, что спустя короткоевремя после нанесения раздражения прибор зарегистрирует электрический импульс, который распространяется от листа к корням и является сигналом о внешнем воздействии. Аналогичный электрический импульс, но распространяющийся от корней к листьям, можно наблюдать, если, например, подействовать на корни 0.1 н KCl. возникает он и при действии раздражителя на другие органы растения (стебли, усики, и т.д.). Набор раздражителей, вызывающих появление электрическогосигнала, весьма разнообразен. Это может быть изменение температуры, механическое воздействие, облучение участка растения светом различного спектрального состава, и т.д. При этом было бы неверно думать, что растения обладают меньшей способнностью реагировать на внешний стимул, чем животные. Наоборот, в ряде случаев клетки растений способны отвечать генерацией электрических сигналов на такие воздействия, которые кажутся чрезвычайно слабыми. Например, отрезок волоса весом всего
0.000822 мг при соприкосновении с щупальцем росянки вызывает ответную биоэлектрическую реакцию и заметное движение щупальца. В наших опытах понижение температуры от 23°С всего на 1-2°С вызвало генерацию распространяющихся электрических сигналов в стебле тыквы [4]. Таким образом, в естественной обстановке возникновение электрических сигналов у растений должно быть связано с действием не только сильных, повреждающих факторов, но и весьма слабых изменений в окружающей среде, которые постоянно наблюдаются в естественных условиях.

ТИПЫ ЭЛЕКТРИЧЕСКИХ СИГНАЛОВ У РАСТЕНИЙ

Удалось выявить по крайней мере три типа электрических сигналов, возникающих у растений в ответ на внешние воздействия.Первый тип - это потенциалы действия (ПД). Такое название этот тип электрических сигналов у растений получил благодаря тому, чтопо ряду признаков и механизму возникновения он соответствует ПД, возникающим в нервах животных. Пучек тыквы и аксона кальмара. Внешне они очень сходны и состоят из двух ветвей: восходящей (или фазы деполяризации,во время которой происходит уменьшение потенциала возбудимой мембраны) и нисходящей (или фазы реполяризации, в ходе которой мембранный потенциал восстанавливается до исходного уровня).
Амплитуда обоих ПД составляет несколько десятков милливольт. Их внешнее отличие состоит в том, что в нервном волокне процессы деполяризации - реполяризации происходят значительно быстрее, что связано с особенностями строения возбудимых мембран. По этому общаядлительность ПД в аксоне кальмара составляет всего несколько миллисекунд, в то время как длительность ПД в стебле тыквы достигает несколько секунд и даже десятков секунд.Второй тип электрических сигналов у высших растений - это так называемые вариабельные потенциалы (ВП), которые возникают при действии весьма сильных раздражителей (ожог, механическое повреждение ткани). Они лишь частично напоминают ПД. Как и у ПД у них чётко наблюдается фаза деполяризации. Однако фаза реполяризации очень растянута.
ВП имеет природу, несколько отличную от природы ПД. Наконец, с помощью специальной чувствительной техники у высших растений были зарегистрированы микроритмы, которые имеют очень небольшую амплитуду
(обычно несколько микровольт) и носят весьма нерегулярный характер.Природа микроритмов пока остаётся неясной. Из всех типов электрических сигналов у растений особое внимание уделяется ПД, поскольку его генерация и распространение представляют собой один из универсальных способов передачи информации о внешнем воздействии в живой природе.

ПУТИ РАСПРОСТРАНЕНИЯ ПД В РАСТЕНИИ

Возникнув в той или иной части растения, ПД распространяется по нему обычно со скоростью нескольких сантиметров в 1 с (или в 1 мин.) и таким образом передают известие о внешнем раздражении. Как известно, у животных проводниками ПД являются нервные волокна. Их возникновение в ходе эволюции было большим шагом вперёд в развитии этих организмов. Есть ли что-то аналогичное нервам у высших растений? В поисках ответа на этот вопрос естественно обратить внимание на проводящие пучки (“жилки”), которые пронизывают все ткани и органы растения. Давно известно, что проводящие пучки служат для транспортировки по растению воды и питательных веществ. Но, может быть, они “по совместительству” могут служить каналом и для распространения ПД? Решение этого вопроса имеет принципиальное значение. Очень образно на этот счёт высказался К.Ф. Тимирязев, который отметил, что “если у растений подтвердится (предпологаемое некоторыми учёными) существование известных путей, по которым раздражение сообщается быстрее, чем по другим, то в них придётся признать нечто по крайней мере физиологически соответствующее нервам”. Д. Бос одним из первых экспериментально доказал причастность проводящих пучков высших растений к распространению ПД.Для этого он использовал разработанный им метод электродного зондирования. Суть метода состояла в том, что с помощью микровинтов в ткани растения погружали металлический микроэлектрод, который был соединён с измерительной установкой. Таким образом можно было отводить электрические сигналы от разных зон стебля или черешка. На основании этих опытов Д.Бос пришёл к выводу, что только в проводящих пучках происходит распространение ПД. При этом важно, что электрические импульсы распространяются не по крупным сосудам, а по мелким пучковым клеткам (мелким клеткам флоэмы и протоксилемы). Это свидетельствует о том, что каналы передвижения веществ и распространения электрических импульсов в проводящих пучках пространственно разделены. Следовательно, у растений, хотя и отсутствуют специальные образования (наподобие нервов), приспособленные только для проведения ПД, в проводящих пучках имеются особые ткани, выполняющие эту функцию.С помощью современных экспериментальных приёмов этот вопрос детально исследовали в нашей лаборатории. Применяя зондирование стебля тыквы микроэлектродом, мы установили, что в месте раздражения ПД возникают примерно одинаковой амплитуды не только в указанных выше мелких клетках пучка, но и в клетках окружающей его основной паренхимы. Однако на расстоянии от этого места
ПД регистрируются только в проводящих пучках. Таким образом, ПД генирируют как пучковые, так и внепучковые клетки, но проводить его могут только первые. Как было нами показано [4], причина этих различий лежит в особенностях межклеточных связей. У мелких пучковых клеток такие связи
(в частности, с помощью специальных пор-плазмодесм) выражены гораздо лучше, что и обеспечивает их лучшую способность проводить ПД.

МЕХАНИЗМЫ ГЕНЕРАЦИИ И РАСПРОСТРАНЕНИЯ ПД У РАСТЕНИЙ

Когда стало ясно, что ПД у высших растений - это весьма универсальное и широко распространённое явление, возник вопрос о том, что же они собой представляют. Конечно, они очень напоминают ПД нервов. Но, может, это сходство чисто внешнее? Ведь очень уж отличаются по образу жизни животные и растения. В нашей лаборатории мы специально исследовали этот вопрос.
Поскольку генерация ПД у животных связанно с передвижением через возбудимую мембрану ионов натрия и калия, то поведение ионов при генерации ПД у растений нас очень интересовало. Применяя различные методы исследования, в том числе и метод меченых атомов, мы показали, что, когда в растении генерируется ПД, так же как и в нерве, возникают ионные потоки (рис.3а).
Вначале под воздействием внешних раздражителей увеличивается проводимость мембраны для ионов кальция в результате открывания кальциевых каналов.
Ионы кальция входят внутрь проводящих ПД клеток, поскольку их больше во внешней среде. Войдя внутрь возбудимых клеток, они активируют хлорные каналы, которые открываются. Это приводит к возникновению направленного наружу потока ионов хлора, так как их концентрация выше внутри клеток.
Поток отрицательно заряженных ионов хлора наружу приводит к деполяризации мембраны, поскольку её внешняя сторона заряжена положительно, а внутренняя
- отрицательно. Возникает восходящая ветвь ПД. Деполяризация мембраны способствует открыванию калиевых каналов и возникновению направленного наружу потока ионов калия, которых, так же как и ионов хлора, больше внутри клетки, чем в наружной среде. Не трудно понять, что этот поток будет оказывать на мембранный потенциал реполяризующее действие, то есть приводить к восстановлению его исходного значения.

Нарисованная картина очень напоминает то, что происходит при генерации ПД в нерве, только вместо ионов натрия в качестве деполяризующего иона у высших растений выступают ионы хлора. Это представляется чрезвычайно важным заключением, поскольку свидетельствует об общности механизмов генерации
ПД в живой природе.Что касается механизма распространения ПД у растений, то он так же подобен таковому у животных. Деполяризация участка ткани в месте генерации ПД приводит к возникновению круговых местных токов, протекающих между деполяризованным возбуждённым участком ткани и соседними участками, где мембранный потенциал клеток сохраняет нормальный уровень. Эти токи деполяризуют соседние с возбуждённым участком области, что приводит к возникновению в них ПД и таким образом к его распространению от исходного места. Ярким подтверждением такого механизма являются опыты с изменением электропроводности окружающей среды. Если вокруг участка проводящего пучка растения поместить раствор вазелинового масла (непроводящая среда, препятствующая возникновению круговых токов), то, дойдя до этого места, ПД дальше не распространяется.

РОЛЬ ПД У ВЫСШИХ РАСТЕНИЙ

Мы подошли к одному из самых важных вопросов проблемы потенциалов действия у растений. Для чего нужна генерация ПД растениям? Может быть, она представляет собой свойство, которое когда-то было позаимствовано ими от предков, но в дальнейшем получило развитие только у одной весьма специфической группы насекомоядных растений, а у остальных растений никакой функциональной нагрузки не выполняет? Очевидно, что ответ на этот вопрос имеет большое принципиальное значение не только для понимания жизнедеятельности растений, но и в общебиологическом аспекте.

Полученные в настоящее время результаты позволяют утверждать, что у высших растений распространяющиеся ПД выполняют вполне определенную функциональную роль. Они служат наиболее быстрым сигналом об изменениях в среде их обитания. Однако при этом надо иметь в виду что у растений нет центральной нервной системы - этой «диспетчерской», откуда управляющие сигналы после поступления туда информации о внешнем раздражителе направляются к различным органам. У растений ПД сам несет в себе возможность непосредственно влиять на функции органов и тканей, по которым он распространяется. Это связано прежде всего с тем, что при прохождении ПД по данному участку ткани или в месте, до которого он дошел, сильно меняется ионный состав, в особенности содержание ионов калия и хлора, которые, как мы видели, выходят из возбудимых клеток при генерации импульса. В результате их концентрации в окружающих проводящий пучок тканях могут увеличиться. Меняется соотношение и других ионов, хотя и в меньшей степени.
В то же время известно, что уровень обменных процессов в ткани сильно зависит от ионного состава. Поэтому ПД в состоянии оказывать влияние на органы или ткани, по которым они распространяются или которых они достигают. При этом следует иметь в виду, что возникновение ПД в ответ на действие внешнего раздражителя неспеци- фично, то есть самые разные воздействия вызывают, как правило, однотипную электрическую реакцию. Кроме того, у растений обычно в ответ на действие раздражителя генерируются одиночные импульсы (в отличие от животных, у которых возникают ритмически повторяющиеся ПД). Исходя из этого можно заключить, что у высших растений распространяющиеся ПД не имеют специфической информационной нагрузки, а являются скорее сигналом о каком- то внешнем воздействии. Сам по себе ПД как сигнал неспецифичен, но в тканях и органах наряду с общими неспецифическими явлениями он вызывает изменение некоторых специфических процессов, свойственных данному органу (например, в листьях изменение фотосинтеза, в корнях усиление поглощения веществ и т.д.).
Сигнальная роль ПД проявляется прежде всего в ряде естественных процессов. Например, при попадании пыльцы на рыльце пестика в нем возникают многочисленные электрические импульсы, распространяющиеся по направлению к завязи. Это запускает цикл процессов, подготавливающих завязь к восприятию пыльцы и оплодотворению. ПД возникают и в усиках вьющихся растений при соприкосновении с механической опорой и, по-видимому, способствуют их лучшей ориентации в пространстве. При умеренных изменениях в состоянии окружающей среды также могут возникать ПД, причем они иногда генерируются в ответ на очень слабые воздействия (например, перепад температур всего 1 -
2°С). Генерация ПД растением в этом случае, казалось бы, лишена какого-либо смысла. Зачем применять экстренный тип сигнализации с помощью электрических сигналов на довольно слабые и не оказывающие существенного влияния внешние воздействия? Однако оказалось, что это не так. Для растения и в этом случае генерация электрических импульсов имеет определенный смысл, состоящий, как нам удалось показать, в своеобразном «предупреждении» его органов и тканей о вполне вероятных весьма существенных изменениях во внешних условиях.
Например, незначительный перепад температур в сторону охлаждения сам по себе может быть и незначим для растения, однако он может свидетельствовать о возможном предстоящем заметном понижении температуры окружающей среды.
«Предупреждающая» роль ПД сводится, как оказалось, к временному повышению устойчивости органов и тканей растения к неблагоприятным воздействиям. Это временное повышение устойчивости носит, по-видимому, неспецифический характер (то есть проявляется по отношению к разным воздействиям) и может рассматриваться как своеобразная предадаптация. Она служит как бы подготовкой к глубокой адаптации, если вслед за «предупреждением» действительно наступит усиление данного внешнего фактора (например, вслед за незначительным понижением температуры резкое похолодание) .
Таким образом, можно считать, что при действии слабых и умеренных раздражителей мы имеем дело с ролью ПД, которая связана с опережающим отражением действительности. Отсюда нами было сделано заключение, что растениям свойственна элементарная недифференцированная чувствительность.
При действии сильных раздражителей ПД выполняют роль первичной экстренной сигнальной связи, которая позволяет растению оперативно начать перестройку жизненных функций в экстраординарных условиях. Итак, по современным представлениям сигнальной функцииПД принадлежит вполне определённая роль в осуществлении быстрыхвзаимодействий высших растений с окружающей средой.